Это самое древнее церковное здание на Зарайской земле. Храм, построенный в конце XVII века, хотя и с утратами, сохранился до наших дней.
Первая Никольская церковь была бревенчатой. Ее сложили для иконы Святителя Николая, принесенной из Корсуня (Херсонеса Таврического) в 1225 году. Первые три столетия из своей долгой истории храм, как, впрочем, и другие здания в городе, был деревянным, и, наверное, не раз перестраивался.
В 1528 году начинается новый этап градостроительства в Зарайске – эпоха каменного зодчества. Тогда был возведен каменный Никольский храм, и началось сооружение кремля. Через полтора столетия церковное здание пришло в ветхость, и на смену ему, по Указу Государя Федора Алексеевича, в 1681 году воздвигли каменный пятиглавый Никольский собор.
За правым клиросом, в древнем киоте, в окружении свечей и лампад, стояла главная святыня собора - чудотворная икона Николы Зарайского. К ней стекались верующие для молитвы Великому Угоднику Божию.
Среди богомольцев были не только простые люди – крестьяне, ремесленники, купцы, но и представители высшего сословия – родовитые дворяне, Великие князья и даже Государи. Известно, что икону Николы Зарайского чтил преподобный Сергий Радонежский и совершал перед ней молебны. В Зарайск, на богомолье, приезжал царь Иван Грозный со своим сыном…
Хранитель великой православной святыни, Никольский храм благоукрашался на пожертвования верующих. Росписи покрывали стены и своды, изображения святых находились даже на железных кованых дверях. В XVIII столетии в соборе появился великолепный барочный иконостас с мотивами рокайля и круглой скульптурой. Во второй половине XIX века в храме обновили живопись и устроили новую кровлю.
Собор закрыли в 1919 году, и помещение отдали под музейную экспозицию. В то время убранство храма сохранялось в неприкосновенности. Но позже, когда сюда переселился архив, а затем и склад, разломали паперти, из собора исчезли иконы в богатых окладах, церковная утварь, книги, резная скульптура, детали иконостаса.
Последним настоятелем собора перед его закрытием был митрофорный протоиерей Иоанн Смирнов, пострадавший в годы гонений за веру Христову. Он был расстрелян на Бутовском полигоне 9 сентября 1937 года. В 2000 году Архиерейским Собором Русской Православной Церкви о. Иоанн прославленн в лике новомучеников Российских.
Духовное возрождение Зарайского края началось с Никольского собора в 1990-х годах. 7 января 1992 г. в древних стенах впервые после долгих десятилетий звучали молитвы и торжественные песнопения Божественной литургии. Ныне церковный приход Никольского собора – самый многочисленный и активно развивающийся. Год от года растет число прихожан, при храме действует воскресная школа для детей, ведется широкое социальное служение, развивается сотрудничество с государственными и общественными организациями в сфере образования и культуры.
