В 1929 году храм закрыли, осквернили и разграбили. В церковном здании располагался кинотеатр. Колокольню и памятник княжеской семье разрушили.
В 1992 году собор передали верующим, в нем возобновились богослужения. В 1994 году сооружена деревянная колокольня и установлены десять новых колоколов. В августе 2002 года был освящен восстановленный памятник-надгробие княжеской семье.
В 2005 году завершены внутренние ремонтно-восстановительные работы в соборе – это произошло благодаря пожертвованиям прихожан. Стены и своды храма покрывают новые и отреставрированные росписи, для иконы Николы Зарайского изготовлена резная сень. Почитаемый образ стоит, как и прежде, у алтаря собора.
В мае 2009 года начались внешние ремонтно-восстановительные работы на фасадах и барабане храма. Иоанно-Предтеченский храм является приписным к Никольскому собору.
